Il débute le 20/03/1999 en première division contre le Paris SG (0-1). Mais il ne disputera qu'une rencontre cette saison là. Celle qui suit ressemble comme deux gouttes d'eau à le première à la différence que l'arlésien dispute cette fois ci 2 matchs en D1. Lors de la saison suivante, Djibril Cissé est lancé véritablement dans le grand bain par Daniel Rolland (l'homme qui succéda pendant un an à Guy Roux. Il participe à 25 matchs et inscrit 8 buts, son potentiel commence à prendre forme.
La quatrième saison en Bourgogne (2001-2002) de Djibril Cissé est celle de l'éclosion au grand jour de son énorme potentiel. Guy Roux de retour sur le banc bourguignon après un an absence décide de faire de Cissé son avant centre vedette. Dès la première journée, Cissé crève l'écran en inscrivant 4 buts au Stade rennais (0-5). Cette saison là Cissé participe grandement au retour au premier plan de l'AJA qui se hisse à la 3e place après avoir longtemps lutté pour le titre. L'attaquant Auxerrois prend tout le monde de vitesse et s'installe au sommet de la hiérarchie des buteurs en marquant 22 buts (autant que Pedro Miguel Pauleta) en 29 matches de championnat, soit une moyenne de 0.76 but par match. De brillantes statistiques, qui lui offrent logiquement ses premières sélections en équipe de France(première sélection contre la Belgique (1-2)) et l'envoient à la Coupe du Monde 2002.
En 2002-2003, Cissé marque légèrement le pas notamment pour des blessures. Il ne participe quasiment pas au parcours de l'AJA en Ligue des champions, même si c'est lui qui qualifie le club lors du tour préliminaire contre Boavista (0-1,0-0). Durant sa blessure, l'intérim est brillamment assuré par Benjani Mwaruwari. Si l'AJA ne parvient pas à rééditer sa performance de la saison précédente (6e), le club s'offre sa quatrième Coupe de France en dominant le PSG (2-1). Djibril Cissé contribue grandement au succès ajaiste en marquant à quasiment tous les matchs et notamment en finale (le but égalisateur). Le championnat lui permet de marquer 14 buts en 33 matchs. Parallèlement il marque son premier but en équipe de France à Chypre.
Annoncé sur le départ, Djbril Cissé reste finalement à Auxerre et retrouve les sommets du classement des buteurs de Ligue 1, cette fois seul, avec 26 buts en 38 matchs. L'AJA termine à la 4e place mais se fait sortir prématurément en coupe de l'UEFA face au PSV Eindhoven (1-1, 0-3). Djibril n'y marque que 2 buts en 7 matchs. Il aurait logiquement du être sélectionné pour l'Euro 2004 mais son expulsion lors d'un match espoir contre Portugal l'en empêcha. Le sélectionneur Jacques Santini, ne voulant pas prendre un joueur qui ne pouvait disputer les 3 premiers matchs